シリーズ･プレミア——サムとディーンの両親、ジョンとメアリーの物語が、ディーン･ウィンチェスターの視点で語られる。ジョン･ウィンチェスターは戦争から戻った日、謎の人物と遭遇したことから父親の過去をたどる使命感に目覚める。同じく失踪した父親を捜していると言う19歳のハンター、メアリー･キャンベルと出会う。ハンター見習いのラタ、お気楽なハンター、カルロスと力を合わせ、両家の謎の解明に乗り出す。

家族の事情——狩りに興味を示し始めたジョンだったが、母のミリーに反対され口論になる。エイダは親子の仲を取り持とうと努める。メアリーは、失踪した父親の手掛かりを追ってトピーカの青年失踪事件を調査する。カルロスとメアリーは衝突するが、やがて和解する。一方、ラタは魔物の正体を突き止めようと伝承を探る。

恐怖に立ち向かえ——メアリーの隣人が行方不明になる。メアリーとジョンはこの不可解な失踪事件の真相を探る。その調査の中でジョンは過去を共有した人物と偶然、再会する。カルロスとエイダは、悪魔の手掛かりを追って張り込みをするうちに絆を深めていく。一方、ラタはメアリーとジョンを助けようと、一族に伝わる伝承から手掛かりを見つけようとする。

戦士の本能——退役軍人の死を不審に思ったカルロスは、仲間を捜査に引き入れる。ジョンは、カルロスにもまた出征した過去があることを知り、驚く。メアリーは、映画館で知り合った記者が事件を追っていることを知り接触する。大切な人を亡くした悲しみに沈むメアリーだったが、ラタが彼女を癒やそうと努める。一方ミリーは、猪突猛進型の息子、ジョンを心配する。

不可解な死亡事件を調べる中で、エイダの過去の秘密が明らかになる。事件の調査を始めようとするメアリーとジョンだったが、前の狩りでの息子の憔悴ぶりにミリーは心配を募らせる。カルロスとエイダは張り込みによって次の標的を知る。ラタの発見を基に、ジョンはメアリーの窮地を救う。

協力要請——メアリーに旧知のハンターから協力の要請が入る。だが現場に行ってみると予想外の事実が明らかになる。自分にハンターの資質があるか悩むラタ。一方、狩りに執着するジョンに不安を覚えるメアリー。カルロスは、かつて経験したことがないほど動揺する自分に戸惑うのだった。

侵略の全容がいよいよ明らかに——狩りは白熱し、メアリーとジョンはそれぞれの父親の行方につながる手掛かりを見つける。カルロスはメアリーを手伝い、アクリーダの秘密拠点と思われる場所を調査し、そこで思わぬ発見をする。残されたメモを解読するためミリーはラタ、エイダ、ジョンに力を貸す。そして彼らは、答えを得るための方法を偶然見つける。

癒やしの時——絶体絶命のピンチを乗り越え、感情の高ぶりが続く中、メアリーとジョンは、帰還したサミュエル･キャンベルの容体を見守る。ラタとカルロスは、あるミュージシャンの死亡事件を調べていた。カルロスは、今まで目をそらしてきた自身の過去と向き合うことになる。ミリーはサミュエルの傷を癒やすうちに、賢人についての彼の見解を知る。

運命を切り開け――バンパイアがローレンスにやって来る。カルロスたちはその理由を探る。ラタは何週間もかけて賢人のクラブハウス内を探索する。そんな中、ジョンは恐ろしいビジョンを見て、ミリーに自分の計画を手助けしてくれるよう頼む。メアリーはジョンとの関係について、感情と行動のバランスがとれるのか不安になる。

予期せぬ訪問者——カルロスが恋愛の悩みを打ち明けていると、ラタがアクリーダのクイーンを見つける方法を思いつく。ミリーがクラブハウスに設置したセキュリティ・システムによって、メアリーとジョンは予期せぬ訪問者と遭遇する。一方、ラタとカルロスは予想外な協力者を得る。

小休止——ゴーレムとの戦いを終えてカルロス、メアリー、ラタがクラブハウス内を片付けていると外から物音がする。入口に向かうと男の後ろ姿が見えたが、すぐには誰だか分からない。男が振り向くと、それは血だらけのジョンで３人は驚く。カルロスとラタは、ある重要な物を探しに出かける。

つらいウソ——メアリーとジョンが激しく口論しているところへ、カルロスとラタが不気味なピエロにまつわる事件を持ち込む。一方エイダもまた、興味深い発見をする。

シーズン最終話——ジョンは見知らぬ人物から手紙を受け取る。一方、カルロス、ラタ、エイダはクイーンを倒す方法を探すが、終末の危機はすぐそこに迫っていた。メアリーとジョンは、ぎこちなくも互いの想いを確かめ合う。解明すべきことは山ほどあるが、今はその時でもその場所でもないと悟る。